Anh mở đầu sự nghiệp đạo diễn và biên kịch bằng bộ phim Guy and Madeline on a Park Bench. Chazelle còn viết kịch bản cùng đạo diễn Ed Gass-Donnelly trong The Last Exorcism Part II (2013). Trong bộ phim ly kỳ Grand Piano nói về một nghệ sĩ piano lo lắng thỏa hiệp với một mối đe dọa chết người trong một buổi hòa nhạc, anh tham gia viết kịch bản. Lúc này dù đang làm công viết "viết văn thuê", anh vẫn giữ tham vọng viết nên kịch bản của chính mình. Anh miêu tả kịch bản Whiplash là phản hồi lúc đang trì hoãn một ý tưởng khác, "Tôi chỉ nghĩ nó không hiệu quả, hãy cất nó đi và viết điều gì đó về việc trở thành một tay trống jazz ở trường trung học. Anh nói thêm rằng ban đầu anh không muốn công khai kịch bản vì nó quá mang tính cá nhân khi nói, "Tôi để nó trong ngăn kéo".[8]

Nhiều nhà sản xuất chú ý tới Whiplash nhưng không ai muốn dựng thành phim.[11] Kịch bản dài 85 trang của Chazelle được đưa lên Danh sách đen 2012 và là một trong những bộ phim không thể thực hiện của năm, sau cùng nó được các nhà sản xuất, trong đó có Helen Estabrook chọn và giới thiệu J. K. Simmons vào vai giáo viên Terence Fletcher. Một bộ phim ngắn cùng tên, với cùng một nội dung chính, được lọt vào Liên hoan phim Sundance 2013, với vốn kinh phí quyên góp và phát hành năm 2014 với đông đảo những phản hồi tích cực.[12]

Phim đã thắng giải thưởng dành cho phim ngắn tại Liên hoan này vào năm 2013.[13] Năm 2014, phim dẫn đầu giải thưởng chung khảo và bảng phim chính kịch Hoa Kỳ dưới dạng phim dài.[14] Phim chiến thắng giải lớn nhất và giải khán giả bình chọn tại Liên hoan phim Mỹ ở Deauville lần thứ 40.[15] Ngày 15 tháng 5 năm 2015, Whiplash giành 5 đề cử giải Oscar, trong đó có "Kịch bản chuyển thể xuất sắc nhất" dành cho Chazelle.[16] Ngoài ra phim còn đoạt giải nam diễn viên phụ xuất sắc nhất cho Simmons, dựng phim xuất sắc nhất và hòa âm hay nhất vào ngày 22 tháng 2 năm 2015 tại lễ trao giải Oscar lần thứ 87.[17]

Chazelle đồng biên soạn 10 Cloverfield Lane, ra mắt ngày 11 tháng 3 năm 2016.[18] Phim nhạc kịch, Những kẻ mộng mơ với diễn xuất chính của Ryan Gosling và Emma Stone, mở màn tại Liên hoan phim Venice vào ngày 31 tháng 8 năm 2016. Phim phát hành giới hạn tại Hoa Kỳ ngày 9 tháng 12 năm 2016, mở rộng ngày 16 tháng 12 năm 2016.[19][20][21] Những kẻ mộng mơ nhận mười bốn đề cử tại giải Oscar lần thứ 89 tổ chức vào ngày 26 tháng 2 năm 2017, trong đó thắng sáu giải bao gồm đạo diễn xuất sắc nhất cho Chazelle giúp anh trở thành người trẻ nhất được vinh danh ở hạng mục này.[22][23]

Chazelle sẽ tiếp tục hợp tác với Gosling trong First Man, một bộ phim từ kịch bản của Josh Singer cho Universal Pictures. Tác phẩm dựa trên cuốn tiểu sử First Man: The Life of Neil A. Armstrong của nhà văn James R. Hansen, viết về phi hành gia.[24][25] Phim dự kiến được công chiếu vào ngày 12 tháng 10 năm 2018.[26]